Magnitude and direction of parasite-induced phenotypic alterations: a meta-analysis in acanthocephalans

Marion Fayard, François-Xavier Dechaume-Moncharmont, Rémi Wattier and Marie-Jeanne Perrot-Minnot

Biological Reviews (2020), 95 : 1233-1251.

Les parasites peuvent induire chez leur hôte des changements phénotypiques, notamment comportementaux, qui ont depuis plusieurs décennies fasciné les biologistes et au-delà. Ce phénomène a été particulièrement bien documenté chez les parasites Acanthocéphales. Ces « vers » intestinaux de Vertébrés utilisent certaines des proies d’oiseaux, poissons ou rongeurs, des arthropodes, comme hôtes intermédiaires pour leur développement larvaire. Les modifications comportementales observées chez ces hôtes intermédiaires infectés laisseraient penser qu’ils se « jettent dans la gueule du loup », un phénomène qualifié de « manipulation parasitaire » .

Mais ces changements vont-ils effectivement dans le sens d’une plus grande vulnérabilité des hôtes infectés à la prédation, et donc d’une transmission trophique du parasite accrue, ou bien ces observations restent-elles anecdotiques ? Quelle est leur diversité, et avec quelle intensité le parasite impacte-t-il le phénotype de son hôte? Y a-t-il une catégorie phénotypique plus impliquée qu’une autre dans la transmission accrue du parasite ? Pour répondre à ces questions, nous avons réalisé un travail de synthèse au cours du master et de la thèse de Marion Fayard. Cette synthèse sous forme d’une méta-analyse, publiée en octobre dernier dans Biological Reviews, est l’aboutissement de deux années de travaux menés en collaboration inter-équipe (EcoEvo(s) et Samba) au sein de BGS. La tâche était ambitieuse et les défis multiples : (1) rassembler les données souvent disparates et parfois incomplètes à partir de 166 articles publiés ces 30 dernières années, pour en extraire une métrique commune quantifiant l’amplitude des changements phénotypiques ; (2) « donner un sens » aux changements phénotypiques observés chez les hôtes infectés (arthropodes) en lien avec la vulnérabilité à la prédation, puisque c’est par cette voie que la transmission du parasite est facilitée ; (3) reconstruire une phylogénie des Acanthocéphales, nécessaire à l’estimation (et la correction) d’une éventuelle inertie phylogénétique ; (4) s’approprier les méthodes d’analyse meta-analytiques les plus sophistiquées.

L’une des conclusions majeures de l’analyse est que la transmission trophique de ces parasites est facilitée essentiellement par les changements de micro-habitat, l’inversion des comportements anti-prédateur, et des stratégies « d’économie d’énergie », induits chez leurs hôtes intermédiaires. Cette étude identifie également les voies de recherche à venir importantes, afin de mieux comprendre les causes proximales et ultimes de cette stratégie parasitaire.

extrait:

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Magnitude and direction of parasite-induced phenotypic alterations: a meta-analysis in acanthocephalans

Marion Fayard, François-Xavier Dechaume-Moncharmont, Rémi Wattier and Marie-Jeanne Perrot-Minnot

Biological Reviews (2020), 95 : 1233-1251.

 

Les parasites peuvent induire chez leur hôte des changements phénotypiques, notamment comportementaux, qui ont depuis plusieurs décennies fasciné les biologistes et au-delà. Ce phénomène a été particulièrement bien documenté chez les parasites Acanthocéphales. Ces « vers » intestinaux de Vertébrés utilisent certaines des proies d’oiseaux, poissons ou rongeurs, des arthropodes, comme hôtes intermédiaires pour leur développement larvaire. Les modifications comportementales observées chez ces hôtes intermédiaires infectés laisseraient penser qu’ils se « jettent dans la gueule du loup », un phénomène qualifié de « manipulation parasitaire » .

Mais ces changements vont-ils effectivement dans le sens d’une plus grande vulnérabilité des hôtes infectés à la prédation, et donc d’une transmission trophique du parasite accrue, ou bien ces observations restent-elles anecdotiques ? Quelle est leur diversité, et avec quelle intensité le parasite impacte-t-il le phénotype de son hôte? Y a-t-il une catégorie phénotypique plus impliquée qu’une autre dans la transmission accrue du parasite ? Pour répondre à ces questions, nous avons réalisé un travail de synthèse au cours du master et de la thèse de Marion Fayard. Cette synthèse sous forme d’une méta-analyse, publiée en octobre dernier dans Biological Reviews, est l’aboutissement de deux années de travaux menés en collaboration inter-équipe (EcoEvo(s) et Samba) au sein de BGS. La tâche était ambitieuse et les défis multiples : (1) rassembler les données souvent disparates et parfois incomplètes à partir de 166 articles publiés ces 30 dernières années, pour en extraire une métrique commune quantifiant l’amplitude des changements phénotypiques ; (2) « donner un sens » aux changements phénotypiques observés chez les hôtes infectés (arthropodes) en lien avec la vulnérabilité à la prédation, puisque c’est par cette voie que la transmission du parasite est facilitée ; (3) reconstruire une phylogénie des Acanthocéphales, nécessaire à l’estimation (et la correction) d’une éventuelle inertie phylogénétique ; (4) s’approprier les méthodes d’analyse meta-analytiques les plus sophistiquées.

L’une des conclusions majeures de l’analyse est que la transmission trophique de ces parasites est facilitée essentiellement par les changements de micro-habitat, l’inversion des comportements anti-prédateur, et des stratégies « d’économie d’énergie », induits chez leurs hôtes intermédiaires. Cette étude identifie également les voies de recherche à venir importantes, afin de mieux comprendre les causes proximales et ultimes de cette stratégie parasitaire.